Whittingham lief insgesamt 17 Mal für die U21-Nationalmannschaft von England auf. Aus dem Jugendbereich von Aston Villa stieg er zu den Profis auf, wo er in der Saison 2002/2003 sein Debüt gab. Wegen mangelnder Spielzeit wurde er zum FC Burnley und Derby County ausgeliehen. Ab 2007 wechselte er zu Cardiff City, wo er 2017 seine Karriere beendete. Mit dem Verein erreichte er in der Saison 2007/2008 das Finale des traditionsreichen FA-Cup, das der Club allerdings mit 1:0 gegen den FC Portsmouth verlor. 2013 stieg Whittingham mit dem Verein in die englische Premier League auf.

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